Po absolvování na DAMU v roce 1988 začal Jan Svěrák točit celovečerní filmy, často ve spolupráci se svým otcem Zdeňkem Svěrákem, jehož scénáře realizoval ve filmech Obecná škola (1991), Kolja (1996), Tmavomodrý svět (2001), Vratné lahve (2007), Kuky se vrací (2010), Tři bratři (2014). Obecná škola získala nominaci na Oscara. Za film Kolja obdržel Oscara za celovečerní neanglicky mluvený film. Dalším filmem, který vznikl ve spolupráci s otcem, je Po strništi bos (2017).
Jako scénárista se Jan Svěrák podílel na svých dalších filmech jako Jízda (1994) a Akumulátor 1 (1994) na kterém spolupracoval se Zdeňkem Svěrákem. Zvláštní místo v jeho scénáristické tvorbě pak má dokument Tatínek (2004) o životě a díle jeho otce.
Drobné herecké role v několika filmech jsou důsledkem dohody mezi Janem Svěrákem a Filipem Renčem, kdy si navzájem poskytují role ve svých filmech. Díky tomu si zahrál ve filmech Válka barev (1995) a Rebelové (2001). Další role obsadil ve filmech Tmavomodrý svět (2001), Tatínek (2004) a Román pro ženy (2004).